Офтальмологические проявления SARS-CoV-2
Ключевые слова:
коронавирус, SARS-CoV-2, COVID-19, глазные проявления, конъюнктивит при COVID-19, офтальмологияАннотация
Цель. Представить различные проявления COVID-19 со стороны органа зрения.
Материал и методы. Поиск литературы был выполнен в базе данных PubMed, Google Scholar и eLibrary. Для анализа были взяты исследования, опубликованные в период с 1 января 2020 по 1 января 2022 г.
Результаты. SARS-CoV-2 может проникать в человеческий организм через поверхность глаза и вызывать COVID-19. Офтальмологические проявления инфекции могут протекать в виде различных заболеваний глазного яблока: конъюнктивит, кератоконъюнктивит, эписклерит, орбитальный целлюлит, увеит, панувеит, сосудистые заболевания сетчатки. Также в статье представлены нейроофтальмологические проявления COVID-19.
Заключение. Пандемия новой коронавирусной болезни продолжается развиваться, и не исключено появление новых глазных проявлений данной инфекции. Врачи-офтальмологи должны быть осведомлены о возможных глазных признаках SARS-CoV-2, чтобы предупредить развитие грозных осложнений.
Библиографические ссылки
1. Arif Ülkü Yener. COVID-19 and the Eye: Ocular Manifestations, Treatment and Protection Measures. Ocular Immunology and Inflammation. 2021;29(6):1225–1233.
2. Sen M., Honavar S.G., Sharma N., Sachdev MS. COVID-19 and Eye: A Review of Ophthalmic Manifestations of COVID-19. Indian J. Ophthalmol. 2021;69(3):488–509. doi: 10.4103/ijo.IJO_297_21
3. Нероев В.В., Кричевская Г.И., Балацкая Н.В. COVID-10 и проблемы в офтальмологии. Российский офтальмологический журнал. 2020;13 (4): 99–104. [Neroev VV, Krichevskaya GI, Balackaya NV. COVID-10 i problemy v oftal’mologii. Rossijskij oftal’mologicheskij zhurnal. 2020;13(4): 99–104. (In Russ.)]
4. Conrady C.D., Patel B.C., Sharma S. Apert Syndrome. 2021. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing; 2022.
5. Курышева Н.И. Особенности оказания офтальмологической помощи в условиях пандемии COVID-19. Вестник офтальмологии. 2021;137(3):106–114. [Kurysheva NI. Osobennosti okazaniya oftal’mologicheskoj pomoshchi v usloviyah pandemii COVID-19. Vestnik oftal’mologii. 2021;137(3): 106–114. (In Russ.)]
6. Habibzadeh P., Stoneman E.K. The Novel Coronavirus: A Bird’s Eye View. Int. J. Occup. Environ Med. 2020;11(2):65–71. doi:10.15171/ ijoem.2020.1921
7. Su S., Wong G., Shi W. et al. Epidemiology, Genetic Recombination, and Pathogenesis of Coronaviruses. Trends Microbiol. 2016;24(6):490 502. doi: 10.1016/j.tim.2016.03.003
8. Seah I., Agrawal R. Can the Coronavirus Disease 2019 (COVID-19) Affect the Eyes? A Review of Coronaviruses and Ocular Implications in Humans and Animals. Ocul. Immunol. Inflamm. 2020; 28(3): 391–395. doi: 10.1080/09273948.2020.1738501
9. Yeo C., Kaushal S., Yeo D. Enteric involvement of coronaviruses: is faecal-oral transmission of SARS-CoV-2 possible? Lancet Gastroenterol. Hepatol. 2020; 5(4): 335–337. doi: 10.1016/S2468-1253(20)30048-0
10. Курышева Н.И. COVID-19 и поражение органа зрения. М. : Издательство ЛАРГО; 2021. [Kurysheva N.I. COVID-19 i porazhenie organa zreniya. M.: Izdatel’stvo LARGO; 2021. (In Russ.)]
11. Булгар С.Н., Ахметшин Р.Ф., Абдулаева Э.А., Ризванов А.А. OVID-19: возможен ли путь передачи через глаза? Вестник офтальмологии. 2021;137(4):104–109. [Bulgar S.N., Ahmetshin R.F., Abdulaeva E.A., Rizvanov A.A. OVID-19: vozmozhen li put’ peredachi cherez glaza?. Vestnik oftal’mologii. 2021; 137(4): 104-109. (In Russ.)]
12. Онуфрийчук О.Н., Газизова И.Р., Малюгин Б.Э., Куроедов А.В. Коронавирусная инфекция (COVID-19): офтальмологические проблемы. Обзор литературы. Офтальмохирургия. 2020;(3):70–79. [Onufrijchuk O.N., Gazizova I.R., Malyugin B.E., Kuroedov A.V. Koronavirusnaya infekciya (COVID-19): oftal’mologicheskie problemy. Obzor literatury. Oftal’mohirurgiya. 2020;(3): 70–79. (In Russ.)]
13. She J., Jiang J., Ye L. et al. 2019 novel coronavirus of pneumonia in Wuhan, China: emerging attack and management strategies. Clin. Transl. Med. 2020;9(1):19. doi: 10.1186/s40169-020-00271-z
14. Kitazawa K., Deinhardt-Emmer S., Inomata T., Deshpande S., Sotozono C. The Transmission of SARS-CoV-2 Infection on the Ocular Surface and Prevention Strategies. Cells. 2021;10(4):796. doi: 10.3390/cells10040796
15. Zamorano Cuervo N., Grandvaux N. ACE2: Evidence of role as entry receptor for SARS-CoV-2 and implications in comorbidities. Life. 2020;9. doi: 10.7554/eLife.61390
16. Reinhold A., Tzankov A., Matter M. et al. Ocular pathology and occasionally detectable intraocular SARS-CoV-2 RNA in five fatal COVID 19 cases. Ophthalmic Res. 2021;64(5):785–792. doi: 10.1159/000514573
17. Shen J., Wu J., Yang Y. et al. The paradoxical problem with COVID-19 ocular infection: Moderate clinical manifestation and potential infection risk. Comput. Struct. Biotechnol. J. 2021;19:1063–1071. doi: 10.1016/j.csbj.2021.01.039
18. Sahu D.K., Pradhan D., Naik P.K. et al. Smart polymeric eye gear: A possible preventive measure against ocular transmission of COVID-19. Med. Hypotheses. 2020;144:110288. doi: 10.1016/j. mehy.2020.110288
19. Sungnak W., Huang N., Bécavin C. et al. HCA Lung Biological Network. SARS-CoV-2 entry factors are highly expressed in nasal epithelial cells together with innate immune genes. Nat Med. 2020;26(5):681–687. doi: 10.1038/s41591-020-0868-6
20. Senanayake P., Drazba J., Shadrach K. et al. Angiotensin II and its receptor subtypes in the human retina. Investig. Ophthalmol. Vis. Sci. 2007;48:3301–3311. doi: 10.1167/iovs.06-1024
21. Belser J.A., Rota P.A., Tumpey T.M. Ocular tropism of respiratory viruses. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 2013;77:144–156. doi: 10.1128/ MMBR.00058-12
22. Collin J., Queen R., Zerti D., Dorgau B. et al. Co-expression of SARSCoV-2 entry genes in the superficial adult human conjunctival, limbal and corneal epithelium suggests an additional route of entry via the ocular surface. Ocul. Surf. 2021;19:190–200. doi: 10.1016/j.jtos.2020.05.013
23. Hoffmann M., Kleine-Weber H., Schroeder S. et al. SARS-CoV-2 Cell Entry Depends on ACE2 and TMPRSS2 and Is Blocked by a Clinically Proven Protease Inhibitor. Cell. 2020;181(2):271–280. doi: 10.1016/j.cell.2020.02.052
24. Haga S., Yamamoto N., Nakai-Murakami C. et al. Modulation of TNF-alpha-converting enzyme by the spike protein of SARS-CoV and ACE2 induces TNF-alpha production and facilitates viral entry. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2008;105:7809–7814.
25. Wang K., Chen W., Zhang Z. et al. CD147-spike protein is a novel route for SARS-CoV-2 infection to host cells. Signal Transduct Target Ther. 2020;5(1):283. doi: 10.1038/s41392-020-00426-x
26. Coppini L.P., Visniauskas B., Costa E.F. et al. Corneal angiogenesis modulation by cysteine cathepsins: In vitro and in vivo studies. Exp. Eye Res. 2015;134:39–46. doi: 10.1016/j.exer.2015.03.012
27. Li Y., Zhang Z., Yang L., Lian X. et al. The MERS-CoV Receptor DPP4 as a Candidate Binding Target of the SARS-CoV-2 Spike. Iscience. 2020;23:101160. doi: 10.1016/j.isci.2020.101160
28. Li H., Zhang J., Lin L., Xu L. Vascular protection of DPP-4 inhibitors in retinal endothelial cells in in vitro culture. Int. Immunopharmacol. 2019;66:162–168. doi: 10.1016/j.intimp.2018.10
29. Deng W., Bao L., Gao H. et al. Ocular conjunctival inoculation of SARS-CoV-2 can cause mild COVID-19 in rhesus macaques. Nat. Commun. 2020;11:4400. doi: 10.1038/s41467-020-18149-6
30. Wu P., Duan F., Luo C. et al. Characteristics of ocular findings of patients with coronavirus disease 2019 (COVID-19) in Hubei Province, China. JAMA Ophthalmol. 2020;138:575–578.
31. Li J.O., Lam D.S.C., Chen Y., Ting D.S.W. Novel coronavirus disease 2019 (COVID-19): the importance of recognising possible early ocular manifestation and using protective eyewear. Br. J. Ophthalmol. 2020;104:297–298.
32. Al-Namaeh M. COVID-19 and conjunctivitis: a metaanalysis. Ther. Adv. Ophthalmol. 2021;13:1–10. doi: 10.1177/25158414211003368
33. Guan W.J., Ni Z.Y., Hu Y. et al. China Medical Treatment Expert Group for Covid-19. Clinical Characteristics of Coronavirus Disease 2019 in China. N. Engl. J. Med. 2020;382(18):1708–1720. doi: 10.1056/NEJMoa2002032
34. D’Amico R.G., Del Turco C., Belcastro E. et al. Covid-19 and acute conjunctivitis: Controversial data from a tertiary refferral Italian center. Eur. J. Ophthalmol. 2021;31(6):2910–2913. doi: 10.1177/1120672121991049
35. Loffredo L., Pacella F., Pacella E. et al. Conjunctivitis and COVID-19: A meta-analysis. J. Med. Virol. 2020;92(9):1413–1414. doi: 10.1002/jmv.25938
36. Zhou Y., Duan C., Zeng Y. et al. Ocular Findings and Proportion with Conjunctival SARS-COV-2 in COVID-19 Patients. Ophthalmology. 2020;127(7):982–983. doi: 10.1016/j.ophtha.2020.04.028
37. Arora R., Goel R., Kumar S., Chhabra M. et al. Evaluation of SARSCoV- 2 in Tears of Patients with Moderate to Severe COVID-19. Ophthalmology. 2021;128(4):494–503. doi: 10.1016/j. ophtha.2020.08.029
38. Lin T.P.H., Ko C.N., Zheng K. et al. COVID-19: Update on Its Ocular Involvements, and Complications From Its Treatments and Vaccinations. Asia Pac. J. Ophthalmol. (Phila). 2021;10(6):521–529.doi: 10.1097/APO.0000000000000453
39. Lam D.S.C., Wong R.L.M., Lai K.H.W. et al. COVID-19: Special Precautions in Ophthalmic Practice and FAQs on Personal Protection and Mask Selection. Asia Pac. J. Ophthalmol. (Phila). 2020; 9(2):67–77. doi: 10.1097/APO.0000000000000280
40. Газизова И.И., Дешева Ю.А., Гаврилова Т.В., Черешнев В.А. Распространенность конъюнктивитов у пациентов с новой коронавирусной инфекцией (COVID-19) и меры профилактики. Клиническая офтальмология. 2020;20(2):92–96. [Gazizova I.I., Desheva YU.A., Gavrilova T.V., CHereshnev V.A. Rasprostranennost’ kon»yunktivitov u pacientov s novoj koronavirusnoj infekciej (COVID-19) i mery profilaktiki. Klinicheskaya oftal’mologiya. 2020;20(2):92–96. (In Russ.)]
41. Майчук Д.Ю., Атлас С.Н., Лошкарева А.О. Глазные проявления коронавирусной инфекции COVID-19 (клиническое наблюдение). Вестник офтальмологии. 2020; 136(4): 118–123. [Majchuk D.YU., Atlas S.N., Loshkareva A.O. Glaznye proyavleniya koronavirusnoj infekcii COVID-19 (klinicheskoe nablyudenie). Vestnik oftal’mologii. 2020;136(4):118–123. (In Russ.)]
42. American Academy of Ophthalmology. COVID Conjunctivitis. 2021. https://eyewiki.aao.org/COVID_Conjunctivitis#General_ treatment. Accessed September 16, 2021.
43. Бабушкин А.Э., Саитова Г.Р., Матюхина Е.Н., Исрафилова Г.З. Случай тяжелого роговично конъюнктивального ксероза, вызванного длительным применением инокаина у больного вирусным конъюктивитом (Covid19). Научно-практический журнал «Точка зрения. Восток-Запад». 2021;4: 68–70. [Babushkin A.E., Saitova G.R., Matyuhina E.N., Israfilova G.Z.Sluchaj tyazhelogo rogovichno kon»yunktival’nogo kseroza, vyzvannogo dlitel’nym primeneniem inokaina u bol’nogo virusnym kon»yuktivitom (Covid19). Nauchno prakticheskij zhurnal «Tochka zreniya. Vostok-Zapad». 2021;4:68–70. (In Russ.)]
44. Cheema M., Aghazadeh H., Nazarali S., Ting A. et al. Keratoconjunctivitis as the initial medical presentation of the novel coronavirus disease 2019 (COVID-19). Can. J. Ophthalmol. 2020;55(4): 125–129. doi: 10.1016/j.jcjo.2020.03.003
45. Guo D., Xia J., Wang Y., Zhang X., Shen Y., Tong J.P. Relapsing viral keratoconjunctivitis in COVID-19: a case report. Virol. J. 2020;17(1):97. doi: 10.1186/s12985-020-01370-6
46. Mendez M.C., Barraquer K.A., Barraquer R.I. Episcleritis as an ocular manifestation in a patient with COVID-19. Acta Ophthalmol. 2020; 98:1056–1057.
47. Otaif W., Al Somali A.I., Al Habash A. Episcleritis as a possible presenting sign of the novel coronavirus disease: A case report. Am. J. Ophthalmol. Case Rep. 2020;20:100917. doi:10.1016/j. ajoc.2020.100917
48. Jin S.X., Juthani V.V. Acute Corneal Endothelial Graft Rejection With Coinciding COVID-19 Infection. Cornea. 2021; 40(1): 123- 124. doi: 10.1097/ICO.0000000000002556
49. Mitra S., Janweja M., Sengupta A. Post-COVID-19 rhino-orbitocerebral mucormycosis: a new addition to challenges in pandemic control. Eur. Arch. Otorhinolaryngol. 2021;1–6. doi: 10.1007/s00405-021-07010-1
50. Mehta S., Pandey A. Rhino-orbital mucormycosis associated with COVID-19. Cureus 2020;12:10726. doi:10.7759/cureus.10726
51. Veisi A., Bagheri A., Eshaghi M. et al. Rhino-orbital mucormycosis during steroid therapy in COVID-19 patients: A case report. Eur. J. Ophthalmol. 2021:10: 11206721211009450. doi: 10.1177/11206721211009450
52. Thanthoni R.R., Warrier M. et al. COVID-19 coinfection with mucormycosis in a diabetic patient. Cureus. 2021;13:15820. doi:10.7759/cureus.15820
53. Garg R., Bharangar S., Gupta S., Bhardwaj S. Post COVID-19 Infection presenting as rhino-orbital mycosis. Indian J. Otolaryngol. Head. Neck. Surg. 2021. doi: 10.1007/s12070-021-02722-6
54. Benito-Pascual B., Gegúndez J.A., Díaz-Valle D. et al. Panuveitis and Optic Neuritis as a Possible Initial Presentation of the Novel Coronavirus Disease 2019 (COVID-19). Ocul. Immunol. Inflamm. 2020;28(6):922–925. doi: 10.1080/09273948.2020.1792512
55. Терещенко А.В., Трифаненкова И.Г., Ильина Ю.Л., Юдина Н.Н., Носкова Н.Х. Клинический случай увеита грибковой этиологии у пациента, перенесшего COVID-19. Современные технологии в офтальмологии. 2021;4:54–59. [Tereshchenko A.V., Trifanenkova I.G., Il’ina YU.L., YUdina N.N., Noskova N.H. Klinicheskij sluchaj uveita gribkovoj etiologii u pacienta, perenesshego COVID-19. Sovremennye tekhnologii v oftal’mologii. 2021;4:54–59. (In Russ.)]
56. Тургель В.А., Антонов В.А., Тульцева С.Н., Шадричев Ф.Е., Григорьева Н.Н. COVID-19 как новый фактор риска развития острых сосудистых заболеваний зрительного нерва и сетчатки. Офтальмологические ведомости. 2021;14(2):105–115. [Turgel’ V.A., Antonov V.A., Tul’ceva S.N., SHadrichev F.E., Grigor’eva N.N. COVID-19 kak novyj faktor riska razvitiya ostryh sosudistyh zabolevanij zritel’nogo nerva i setchatki. Oftal’mologicheskie vedomosti. 2021; 14(2): 105-115. (In Russ.)]
57. Marinho PM, Marcos AAA, Romano AC, Nascimento H, Belfort R Jr. Retinal findings in patients with COVID-19. Lancet. 2020;395(10237):1610. doi: 10.1016/S0140-6736(20)31014-X
58. Pereira LA, Soares LCM, Nascimento PA, Cirillo LRN, Sakuma HT, Veiga GLD, Fonseca FLA, Lima VL, Abucham-Neto JZ. Retinal findings in hospitalised patients with severe COVID-19. Br J Ophthalmol. 2022;106(1):102–105. doi: 10.1136/ bjophthalmol-2020-317576
59. Gascon P, Briantais A, Bertrand E, Ramtohul P, Comet A, Beylerian M, Sauvan L, Swiader L, Durand JM, Denis D. Covid-19- Associated Retinopathy: A Case Report. Ocul Immunol Inflamm. 2020;28(8):1293–1297. doi: 10.1080/09273948.2020.1825751
60. Sheth JU, Narayanan R, Goyal J, Goyal V. Retinal vein occlusion in COVID-19: A novel entity. Indian J Ophthalmol. 2020;68(10):2291–2293. doi: 10.4103/ijo.IJO_2380_20
61. Щуко А.Г., Акуленко М.В., Юрьева Т.Н. COVID-19 как фактор риска окклюзии вен сетчатки у молодых пациентов. РМЖ. Клиническая офтальмология. 2022;22(1):61–67. [SHCHuko A.G., Akulenko M.V., YUr’eva T.N. COVID-19 kak faktor riska okklyuzii ven setchatki u molodyh pacientov. RMZH. Klinicheskaya oftal’mologiya. 2022;22(1):61–67 (In Russ)].
62. Acharya S, Diamond M, Anwar S, Glaser A, Tyagi P. Unique case of central retinal artery occlusion secondary to COVID-19 disease. IDCases. 2020;21:00867. doi: 10.1016/j.idcr.2020.e00867
63. Dumitrascu OM, Volod O, Bose S, Wang Y, Biousse V, Lyden PD. Acute ophthalmic artery occlusion in a COVID-19 patient on apixaban. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2020;29:104982. doi: 10.1016/j.js trokecerebrovasdis.2020.104982
64. Gupta A, Dixit B, Stamoulas K, Akshikar R. Atypical bilateral acute retinal necrosis in a coronavirus disease 2019 positive immunosuppressed patient. Eur J Ophthalmol. 2022;32(1):94–96. doi: 10.1177/1120672120974941
65. Chwalisz BK, Dinkin MJ. Disease of the Year: COVID-19 and Its Neuro-ophthalmic Complications. J Neuroophthalmol. 2020;40(3):283 284. doi: 10.1097/WNO.0000000000001046
66. Lantos JE, Strauss SB, Lin E. COVID-19-Associated Miller Fisher Syndrome: MRI Findings. AJNR Am J Neuroradiol. 2020;41(7):1184–1186. doi: 10.3174/ajnr.A6609
67. Gutiérrez-Ortiz C, Méndez-Guerrero A, Rodrigo-Rey S, San Pedro- Murillo E, Bermejo-Guerrero L, Gordo-Mañas R, de Aragón-Gómez F, Benito-León J. Miller Fisher syndrome and polyneuritis cranialis in COVID-19. Neurology. 2020;95(5):601–605. doi: 10.1212/ WNL.0000000000009619
68. Dinkin M, Gao V, Kahan J, Bobker S, Simonetto M, Wechsler P, Harpe J, Greer C, Mints G, Salama G, Tsiouris AJ, Leifer D. COVID-19 presenting with ophthalmoparesis from cranial nerve palsy. Neurology. 2020;95(5):221–223. doi: 10.1212/ WNL.0000000000009700
69. Falcone MM, Rong AJ, Salazar H, Redick DW, Falcone S, Cavuoto KM. Acute abducens nerve palsy in a patient with the novel coronavirus disease (COVID-19). J AAPOS. 2020;24:216–217.
70. Pascual-Goñi E, Fortea J, Martínez-Domeño A, Rabella N, Tecame M, Gómez-Oliva C, Querol L, Gómez-Ansón B. COVID-19- associated ophthalmoparesis and hypothalamic involvement. Neurol Neuroimmunol Neuroinflamm. 2020;7(5):823. doi: 10.1212/NXI.0000000000000823
71. Belghmaidi S, Nassih H, Boutgayout S, El Fakiri K, El Qadiry R, Hajji I, Bourrahouate A, Moutaouakil A. Third Cranial Nerve Palsy Presenting with Unilateral Diplopia and Strabismus in a 24-Year-Old Woman with COVID-19. Am J Case Rep. 2020;21:925897. doi: 10.12659/AJCR.925897
72. Greer CE, Bhatt JM, Oliveira CA, Dinkin MJ. Isolated Cranial Nerve 6 Palsy in 6 Patients With COVID-19 Infection. J Neuroophthalmol. 2020;40(4):520–522. doi: 10.1097/WNO.0000000000001146
73. Kaya Tutar N, Kale N, Tugcu B. Adie-Holmes syndrome associated with COVID-19 infection: A case report. Indian J Ophthalmol. 2021;69(3): 773–774. doi: 10.4103/ijo.IJO_3589_20
74. Карелина В.Е., Газизова И.Р., Куроедов А.В., Дидур М.Д. Причины прогрессирования глакомы во время пандемии COVID-19. РМЖ. Клиническая офтальмология.2021; 21(3):147–152. [Karelina V.E., Gazizova I.R., Kuroedov A.V., Didur M.D. Prichiny progressirovaniya glakomy vo vremya pandemii COVID-19. RMZH. Klinicheskaya oftal’mologiya.2021; 21(3):147–152 (In Russ)]. doi: 10.32364/2311-7729-2021 21-3-147-152
75. Бржеский В.В., Коникова О.А., Садовникова Н.Н., Ефимова Е.Л. Изменения органа зрения у детей и взрослых на фоне COVID-19 и противоэпидемических мероприятий. Российская детская офтальмология. 2021;3:44–53. [Brzheskij VV, Konikova OA, Sadovnikova NN, Efimova EL. Izmeneniya organa zreniya u detej i vzroslyh na fone COVID-19 i protivoepidemicheskih meropriyatij. Rossijskaya detskaya oftal’mologiya. 2021;3: 44–53. (In Russ.)]
76. Юсеф Ю.Н., Казарян Э.Э., Анджелова Д.В., Воробьева М.В. Офтальмологические проявления постковидного синдрома. Вестник офтальмолологии. 2021;137(5):331–339. [YUsef YUN., Kazaryan EE, Andzhelova DV, Vorob’eva M.V. Oftal’mologicheskie proyavleniya postkovidnogo sindroma. Vestnik oftal’molologii. 2021;137(5):331–339. (In Russ)]. doi: 10.17116/oftalma2021137052331
