Изменения роговицы при осложнениях сахарного диабета. Обзор литературы
Ключевые слова:
сахарный диабет, диабетическая ретинопатия, структура и нервные волокна роговицы, диабетическая полинейропатияАннотация
Сахарный диабет (СД) - распространенное эндокринное заболевание населения экономически развитых стран мира. Гипергликемия при СД в результате нарушения углеводного обмена приводит к нарушению всех видов обмена и поражению функциональных систем всего организма. При этом страдают все структуры органа зрения. Ежегодно растет число больных СД, нуждающихся в квалифицированной помощи глазных врачей. Офтальмологи, как правило, имеют дело с вторичными поздними изменениями глаз при СД - диабетической ретинопатией, которая является основной причиной снижения зрения. Наиболее ранние изменения выявляются на роговице при детальном исследовании передней поверхности глаза, что способствует своевременное начало лечения пациентов с глазными осложнениями СД, повышает качество их жизни. При подозрении на СД у больных в набор диагностических тестов нужно включать изучение структуры роговицы.
Библиографические ссылки
1. Дедов И.И., Шестакова М.В., Викулова О.К., Железнякова А.В., Исаков М.А., Сазонова Д.В., Мокрышева Н.Г. Сахарный диабет в Российской Федерации: динамика эпидемиологических показателей по данным Федерального регистра сахарного диабета за период 2010-2022 гг. Сахарный диабет. 2023;26(2): 104-23. doi: 10.14341/DM13035 [Dedov II, Shestakova MV, Vikulova OK, Zheleznyakova AV, Isakov MA, Sazonova DV, Mokrysheva NG. Diabetes mellitus in the Russian Federation: dynamics of epidemiological indicators according to the Federal Register of Diabetes Mellitus for the period 2010-2022. Diabetes mellitus. 2023;26(2): 104-23 (In Russ.)] doi: 10.14341/DM13035
2. Липатов Д.В. Диабет и глаз. Поражение органа зрения при сахарном диабете (практическое руководство для врачей). М., ГЭОТАР-Медиа, 2021. 342 с. [Lipatov DV. Diabetes and the eye. Damage to the organ of vision in diabetes mellitus (a practical guide for doctors). Moscow, GEOTAR-Media, 2021. 342 p. (In Rus.)].
3. Красавина М.И., Астахов Ю.Б., Шадричев Ф.Е. Может ли конфокальная микроскопия роговицы оценить повреждение нервных волокон у пациентов с диабетической полинейропатией? Офтальмологические ведомости. 2012:3: 61-8. [Krasavina MI, Astakhov YuB, Shadrichev FE. Can corneal confocal microscopy assess damage to nerve fibers in patients with diabetic polyneuropathy? Ophthalmological bulletin, 2012;3: 61-8. (In Russ.)]
4. Bikbov MM, Fayzrakhmanov RR, Kazakbaeva GM, Zainullin RM, Arslangareeva II, Gilmanshin TR, Salavatova VF, Nikitin NA, Mukhamadieva SR, Yakupova DF, Khikmatullin RI, Zaynetdinov AF, Uzianbaeva YV, Aminev SK, Nuriev IF, Jonas JB. Prevalence, awareness and control of diabetes in russia: the ural eye and medical study on adults aged 40+ years, PLoS ONE, 2019;14(4): е0215636.
5. Bourne R. A way of the dark Vision 2020: The Right to Sight what’s next in the global challenge to reduce vision impairment and blindness? Point of view. East-West. 2021;3(16-24). doi: 10.25276/2410-1257-2021-3-9-15
6. Балашевич Л.И., Измайлов А.С. Диабетическая офтальмопатия. СПб.: Изд. «Человек»; 2012, 345 с. [Balashevich LI, Izmailov AS. Diabetic ophthalmopathy.St. Petersburg: Publishing house «Man»; 2012, 345 p. (In Russ.)]
7. Zhou AP, Sheffer KE, Bennett JE, Bikbov MM, etal. Global variation in diabetes diagnosis and prevalence based on fasting glucose and hemoglobin a1c. Nature Medicine. 2023;29(11): 2885-901.
8. Ghenciu LA, Hategan OA, Bolintineanu SL, et al. Immune-Mediated Ocular Surface Disease in Diabetes Mellitus-Clinical Perspectives and Treatment: A Narrative Review. Biomedicines. 2024:12(6): 1303. doi: 10.3390/biomedicines12061303
9. Аветисов С.А., Черненкова Н.А., Сурнина З.В. Клинические особенности и диагностика диабетической полинейропапии. Вестник офтальмологии. 2017;133(5): 98-102. doi: [Avetisov SE, Chernenkova NA, Surnina ZV. Klinicheskie osobennosti i diagnostika diabeticheskoi polineiropatii [Clinical features and diagnosis ofdiabetic polyneuropathy].VestnOftalmol. 2017;133(5): 98-102. (In Russ.)]. doi: 10.17116/oftalma2017133598-102
10. Бирюкова Е.В., Шинкин М.В.Диабетические микроангиопатии: механизмы развития, подходы к терапии. Клиническая офтальмология. 2018;2:91-6. [Biryukova EV, Shishkin MV. Diabetic macroangiopathies: mechanisms of development, approaches to therapy. Clinicalophthalmology, 2018;2:91-6. (In Russ.)]
11. Ткаченко Н.В., Астахов С.Ю. Диагностические возможности конфокальной микроскопии при исследовании поверхностных структур глазного яблока. Офтальмологические ведомости.2009;9(1): 82-9. [Tkachenko NV, Astakhov SY. Diagnostic possibilities of confocal microscopy in the study of the surface structures of the eyeball, Ophthalmological bulletin. 2009;9(1): 82-9. (In Russ.)]. doi: 10.17816/OV9138-46
12. Сурнина 3.В. Возможности световой и лазерной биомикроскопии нервов роговицы в ранней диагностике диабетической полинейропатии. Вестник офтальмологии. 2015;131(1): 104-8. [Surnina ZV. Opportunities for confocal and laser biomicroscopy of corneal nerves in diabetic polyneuropathy. Russian Annals ofOphthalmology, 2015;131(1): 104-8. (In Russ.)] doi: 0.17116/oftalma20151311104-108
13. Shah R, Amador C, Tormanen K, et al. Systemic diseases and the cornea. Exp Eye Res. 2021;204: 108455. doi: 10.1016/j. exer.2021.108455
14. Красавина М.И., Астахов С.Ю., Шадричев Ф.Е. Даль Н.Ю. Офтальмологические маркеры диабетической полинейропатии. Офтальмологичеслие ведомости. 2016;1(1):38-46. [Krasavina MI, Astakhov SY, Shadrichev FE, Dal NY. Ophthalmic markers of the diabetic polyneuropathy. OphthalmologyReports. 2016;9(1): 38-46. (In Russ.)] doi: 10.17816/OV9138-46
15. Bikbova G, Oshitari T, Tawada A, Yamamoto S. Corneal changes in diabetes mellitus. Curr Diabetes Rev. 2012;8(4): 294-302 . doi: 10.2174/157339912800840479.
16. Tavakoli M, Quattrini C, Abbott C, Kallinikos P, Marshall A, Finnigan J, Morgan P, Efron N, Boulton AJ, Malik RA. Corneal confocal microscopy: a novel noninvasive test to diagnose and stratify the severity of human diabetic neuropathy. Diabetes Care. 2010;33(8): 1792-7. doi: 10.2337/dc10-0253.
17. Petropoulos IN, Manzoor T, Morgan P, et al. Repeatability of in vivo corneal confocal microscopy to quantify corneal nerve morphology. Cornea. 2013;32(5): e83-9. doi: 10.1097/ico.0b013e3182749419.
18. Халимов А.Р., Суркова В.К., Казакбаева Г.М. Строение и функции роговицы. Обзор литературы. Точка зрения. Восток-Запад. 2022;1:45-50. [Khalimov AR, Surkova VK, Kazakbaeva GM. Structure and functions of the cornea. Literature review. Point of view. East-West. 2022;1: 45-50. (In Russ.)] doi: 10.25276/24101257-2022-1-45-50
19. Бикбов М.М., Суркова В.К. Прогностическое значение изменений конъюнктивы и роговицы при сахарном диабете. Вестник офтальмологии. 2019;135(1): 90-7. [Bikbov MM, Surkova VK. Prognostic value of changes in the cornea and conjunctiva in diabetes mellitus. Russian Annals of Ophthalmology. 2019;135(1): 90-7. (In Russ.) doi: 10.17116/oftalma201913501190
20. Zhou Q, Yang L, Wang Q, Li Y, Wei C, Xie L. Mechanistic investigations of diabetic ocular surface diseases. Front Endocrinol (Lausanne).2022;13:1079541.doi: 10.3389/fendo.2022.1079541
21. Wang B, Yang S, Zhai HL, Zhang YY, Cui CX, Wang JY, Xie LX, A comparative study of risk factors for corneal infection in diabetic and non-diabetic patients. Int J Ophthalmol. 2018;11(1):43-7. doi: 10.18240/ijo.2018.01.08
22. Ramm L, Spoerl E, Pillunat LE, Terai N. Corneal Densitometry in Diabetes Mellitus, Cornea, 2020;39(8): 968-74. doi: 10.1097/ICO.0000000000002310
23. Jan RL, Tai MC, Ho CH, Chu CC, Wang JJ, Tseng SH, Chang YS. Risk of recurrent corneal erosion in patients with diabetes mellitus in Taiwan: a population-based cohort study, BMJ Open. 2020;10(6): e035933.doi: 10.1136/bmjopen-2019-035933
24. Priyadarsini S, Whelchel A, Nicholas S, Sharif R, Riaz K, Karamichos D. Diabetic keratopathy: Insights and challenges. Surv Ophthalmol. 2020;65(5): 513-29. doi: 10.1016/j.survophthal.2020.02.005
25. Ladea L, Zemba M, Calancea MI, Caltaru MV, Dragosloveanu CDM, Coroleuca R, Catrina EL, Brezean I, Dinu V. Corneal Epithelial Changes in Diabetic Patients: A Review, Int J Mol Sci. 2024;25(6): 3471. doi: 10.3390/ijms25063471
26. Liang W, Huang L, Whelchel A, et al. Peroxisome proliferator-activated receptor-a (PPARa) regulates wound healing and mitochondrial metabolism in the cornea. Proc Natl Acad Sci USA. 2023;120(13): e2217576120. doi: 10.1073/pnas.2217576120
27. Littlechild SL, Young RD, Caterson B, et al. Keratan Sulfate Phenotype in the b-1,3-N-Acetylglucosaminyltransferase-7 Null Mouse Cornea, Invest, Opbth, Vis. Sci. 2018;59: 1641-51. doi: 10.1167/iovs.17-22716
28. Yamamoto T, Otake H, Hiramatsu N, Yamamoto N, Taga A, Nagai N. A Proteomic Approach for Understanding the Mechanisms of Delayed Corneal Wound Healing in Diabetic Keratopathy Using Diabetic Model Rat. Int J Mol Sci.2018;19(11): 3635.doi: 10.3390/ijms19113635
29. Huang C, Liao R, Wang F, et al. Characteristics of reconstituted tight junctions after corneal epithelial wounds and ultrastructure alterations of corneas in type 2 diabetic rats. Curr Eye Res 2016;41: 783-90. doi: 10.3109/02713683.2015.1039653
30. Bu Y, Shih KC, Kwok SS, Chan YK, Lo AC, Chan TCY, Jhanji V, Tong L. Experimental modeling of cornea wound healing in diabetes: clinical applications and beyond, BMJ Open Diabetes Res Care.2019;7(1): e000779.doi: 10.1136/bmjdrc-2019-000779
31. Pont C, Ascaso FJ, Grzybowski A, Huerva V. Corneal endothelial cell density during diabetes mellitus and ocular diabetes complications treatment. J Fr Ophtalmol. 2020;43(8): 794-8. doi: 10.1016/j.jfo.2019.12.003
32. Amador-Munoz DP, Conforti V, Matheus LM, Molano-Gonzalez N, Payan-Gomez C. Diabetes Mellitus Type 1 has a Higher Impact on Corneal Endothelial Cell Density and Pachymetry than Diabetes Mellitus Type 2, Independent of Age: A Meta-Regression Model. Cornea, 2022;41(8): 965-73. doi: 10.1097/ICO.0000000000002841
33. Marfurt CF, Cox J, Deek S, et al. Anatomy of the human corneal innervation, Exp. Eye Res. 2010;90: 478-92. doi: 10.1016/j.exer.2009.12.010
34. Olivtira-Soto L, Etron N. Morphology of corneal nerves using confocal microscopy. Cornea. 2001;20: 374-84. doi: 10.1097/00003226-200105000-00008
35. Сомов Е.Е. Анатомия органа зрения человека. М.: МЕД пресс-информ, 2016, 136 с. [Somov EE. Anatomy of the human visual organ. Issue: MED press-inform, 2016. 136 p. (In Russ.)]
36. Fu L, Zeppieri M. Corneal Neurotization, 2024 Dec 11. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing; 2025 Jan, PMID: 39383277.
37. Sabanayagam C, Banu R, Rim T, et al. Association between body-mass index and diabetic retinopathy in asians: the Asian Eye Epidemiology Consortium (Aeec) study, British Journal of Ophthalmology, 2022 Jul;106(7):980-6. doi: 10.1136/bjophthalmol-2020-318208
38. Efron N, Lee G, Lim RN, et al. Development and validation of the QUT Corneal Nerve Grading Scale, Cornea, 2014;33: 376-81. doi: 10.1097/ICO.0000000000000084
39. Артемова Е.В., Галстян Г.Р., Атарщиков Д.С., Мальчугина А.А., Дедов И.И. Конфокальная микроскопия роговицы - новый неинвазивный метод диагностики начальных проявлений повреждения периферической нервной системы при сахарном диабете. Проблемы эндокринологии. 2015;61(2): 32-8. [Artemova EV, Galstyan GR, Atarshchikov DS, Malchugina AA, Dedov II. Confocal retinal microscopy - the new non-invasive method for diagnostics of the early manifestations of the lesions in the peripheral nervous system associated with diabetes mellitus, Problems of Endocrinology, 2015;61(2): 32-8. (In Russ.)]. doi: 10.14341/prob1201561232-38
40. Yu FX, Lee PSY, Yang L, et al. The impact of sensory neuropathy and inflammation on epithelial wound healing in diabetic corneas, Prog Retin Eye Res. 2022;89: 101039. doi: 10.1016/j.preteyeres.2021.101039
41. Бикбов М.М., Суркова В.К. Роговица и ее изменение при сахарном диабете. Сахарный диабет. 2016;19(6): 479-85. [Bikbov MM, Surkova VK. Cornea and its changes in diabetes mellitus: the review. Diabetes mellitus, 2016;19(6): 479-85. (In Russ.)] doi: 10.14341/DM7972
42. Jicheng He, Nicolas G, Haydee EP. Mapping the entire human corneal nerve architecture, Exper. Eye Research, 2010;91(4):513-23. doi: 10.1016/j.exer.2010.07.007
43. Аветисов С.Э., Сурнина З.В., Новиков И.А., Матохин С.С. Новый принцип морфометрического исследования нервных волокон роговицы на основе конфокальной биомикроскопии при сахарном диабете. Вестник офтальмологии. 2015;131(4): 5-11. [Avetisov SE, Surnina ZV, Novikov IA, Matyukhin SS. Anew principle of morphometric examination of corneal nerve fibers based on confocal biomicroscopy in diabetes mellitus, Bulletin of Ophthalmology. 2015;131(4): 5-11. (In Russ.)]. doi: 10.17116/oftalma201513145-1
44. Mansoor H, Tan HC, Lin MT-Y, et al. Diabetic Corneal Neuropathy. Journal of Clinical Medicine. 2020;9(12): 3956. doi: 10.3390/jcm9123956
45. Roszkowska AM, Licitra C, Tumminello G, et al. Corneal nerves in diabetes-The role of the in vivo corneal confocal microscopy of the subbasal nerve plexus in the assessment of peripheral small fiber neuropathy, Surv Ophthalmol. 2021;66(3): 493-513. doi: 10.1016/j.survophthal.2020.09.003
46. Yu M, Ning FTE, Liu C, Liu YC. Interconnections between diabetic corneal neuropathy and diabetic retinopathy: diagnostic and therapeutic implications. Neural Regen Res. 2025;20(8): 2169-80. doi: 10.4103/NRR.NRR-D-24-00509
47. Carmichael J, Fadavi H, Tavakoli M. Neurodegeneration of the cornea and retina in patients with type I diabetes without clinical evidence of diabetic retinopathy. Front Endocrinol (Lausanne). 2022;13:790255. doi: 10.3389/fendo.2022.790255
48. So WZ, Qi Wong NS, Tan HC, et al. Diabetic corneal neuropathy as a surrogate marker for diabetic peripheral neuropathy. Neural Regener Res. 2022;17(10): 2172-8. doi: 10.4103/16735374.327364
49. Liu F, Liu C, Lee IXY, Lin MTY, Liu YC. Corneal dendritic cells in diabetes mellitus: A narrative review.FrontEndocrinol (Lausanne). 2023;14: 1078660. doi: 10.3389/fendo.2023.1078660
50. Kumar N, Pop-Busui R, Musch D. Central Corneal Thickness Increase Due to Stromal Thickening With Diabetik Peripheral Neuropathy Severity. Cornea. 2018;37(9):1138-42. doi: 10.1097/ICO.0000000000001668
51. D’Andrea L, Montorio D, Concilio M, et al. Anterior segment optical coherence tomography and diabetic retinopathy: Could it be an early biomarker? Photodiagnosis Photodyn Ther. 2022;39: 102995.doi: 10.1016/j.pdpdt.2022.102995
